
Suatu hari, dalam perjalanan ke sekolah, Suzume Iwato bertemu dengan Souta Munakata, seorang pemuda yang sedang mencari area terbengkalai. Gadis SMA itu mengarahkan Souta ke reruntuhan di dekatnya, tetapi karena rasa ingin tahu yang besar, ia sendiri memutuskan untuk pergi ke tujuan yang sama.
Sesampainya di sana, Suzume menemukan sebuah pintu terpencil dengan alam semesta bak mimpi terbentang di baliknya sebuah tempat yang bisa ia lihat dan rasakan, tetapi tak bisa ia masuki. Sebuah batu aneh tergeletak di tanah di dekatnya, tetapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan bergegas pergi ketika Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba merasa takut, ia kembali ke sekolahnya, tanpa menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan berakibat fatal.
Dengan “batu kunci” yang dilepaskan, kejahatan di alam semesta lain kini dapat bebas melarikan diri dan mendatangkan malapetaka di seluruh Jepang. Berniat untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta yang tujuan utamanya adalah mencegah kejahatan berkembang biak dengan menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara itu hancur.